A estrutura do castelo e do interior rural é secundada em detrimento da póvoa ribeirinha e das actividades ligadas ao mar, que as carreiras para o império condicionavam, desde a construção naval ao abastecimento das frotas.

A nova vila tem assim tendências de expansão no espaço da baía, com uma malha urbana muito característica destas novas povoações do século XVI. O forte da Marinha, junto ao mar, a Capela e Hospital do Espírito Santo dos Mareantes, a Igreja Matriz, a Igreja da Misericórdia e os Paços do Concelho são edificados nesta altura. Durante este século, Sesimbra vê a sua população participar de modo activo nas expansão ultramarina.

Com a crise de 1580 e a perda da independência, a vila começa a decair com a falta de homens e sobretudo com os ataques de piratas, tal como sucedeu em 1602, quando uma armada inglesa destroi o forte da Marinha.

Só com a Restauração de 1640, Sesimbra recuperou de novo uma importante posição enquanto fronteira marítima, devido à acção do rei D. João IV, que ordenou a reedificação de uma linha de fortificações costeiras, com a fortaleza de Santiago e os fortes de S. Teodósio, S. Domingos, Nossa Senhora do Cabo e S. Pedro. No entanto, esta linha não foi suficiente para dissuadir os ataques marítimos, em particular dos corsários berberes, como sucedeu em 1665 e 1721.

Com o poder real de D. José e o despotismo pombalino do século XVIII, as terras de Sesimbra, propriedades dos Duques de Aveiro, últimos representantes da Ordem Militar de Santiago, mas conjurados na tentativa de assassinato do rei, passam para a tutela real, repartindo-se ainda o concelho, sobretudo na zona de Azeitão. Sucede o mesmo com o poder judicial, que transita para outras comarcas até às crenças religiosas e património da Ordem, que passam directamente para as paroquias.